Икона происходит из Красногорского Покровского монастыря и была, по преданию, обретена в XVII веке висящей на дубе от чего и получила своё название Дубенская. Икону перенесли в церковь Георгия Победоносца, а позднее в деревянный Покровский собор (1680—1687 годы). В нём икона была повешена над царскими вратами и пользовалась особым почитание, ей приписывались многочисленные чудеса.
Икона участвовала в ежегодном крестном ходе — 24 августа её носили вокруг монастырской горы с чтением акафиста иконе Божией Матери «Всех скорбящих Радость». В честь приписываемых ей чудесных спасения монастыря от пожара и эпидемии оспы ей было установлено празднование в день Преполовения Пятидесятницы.
25 марта 1922 года Красногорский монастырь был закрыт. В 1923 году его иконы, включая Дубенскую, и церковная утварь поступили в музей города Золотоноши. С иконой работала комиссия Государственного комитета охраны памятников старины, культуры и природы и 2 октября 1925 года ею Дубенская икона «по археологическому и художественному значению» была взята «на учет и под охрану». Икону передали заведующему педагогическим техникумом А. И. Денисенко, который временно исполнял обязанности заведующего Золотоношского музея. После этого история Дубенской иконы неизвестна, по одной версии она погибла при эвакуации музейных фондов в период Великой Отечественной войны, по другой — хранится в частном хранении.
В Красногорском монастыре, открытом в 1941 году, хранится чтимый список Дубенской иконы, написанный в 1864 году. Его в день Преполовения Пятидесятницы проносят крестным ходом по монастырским помещениям с чтением акафиста Божией Матери.